Markus Millers Profikarriere nahm im Jahr 2000 beim VfB Stuttgart ihren Anfang. Der damals 18jährige Keeper spielte bis 2002 für die zweite Mannschaft der Schwaben, bevor er nach einer einjährigen Zwischenstation beim FC Augsburg zum Karlsruher SC kam und dort schließlich zum Stammkeeper avancierte. Miller absolvierte für Karlsruhe insgesamt 183 Erst- und Zweitligaspiele.

Zur Saison 2010/2011 wechselte der 28-Jährige zu den Roten.